Нейтрофильные гранулоциты: участие в гомеостатических и репаративных процессах. Часть I
Аннотация
После выхода из костного мозга (КМ) в кровообращение зрелые нейтрофильные гранулоциты в отсутствие воспаления претерпевают ряд фенотипических и физиологических изменений, в комплексе названных «старением», конститутивно получая праймирующие сигналы от комменсальной микробиоты и приобретая большую функциональную готовность в случае активации при травматизации тканей или инвазии патогенов. Физиологическое старение нейтрофилов в крови и последующее их возвращение в КМ генерирует сигналы, модулирующие размер и функции гемопоэтической ниши. Циркадная физиологическая инфильтрация КМ нейтрофилами содействует поддержанию базового уровня внекостномозговых гемопоэтических клеток-предшественников, обладающих функциями регенерации и иммунного наблюдения. Помимо КМ, нейтрофилы активно проникают и в другие здоровые ткани, вероятно, оказывая действие на их базальную физиологию. На примере легочной ткани показано, что нейтрофилы могут «управлять» работой ряда генов, регулирующих клеточный рост, миграцию, пролиферацию, дифференцировку клеток и канцерогенез. Нейтрофильные гранулоциты принимают участие в деструкции эндометриальных тканей во время фазы десква-мации, в последующей их репарации и физиологическом ангиогенезе в пролиферативной фазе менструального цикла; участвуют в процессе разрыва стенки преовуляторного фолликула яичников и выхода ооцита; способствуют деградации и рассасыванию желтого тела при ненаступлении беременности; играют важную физиологическую роль в ремоделировании сосудов беременной матки и формировании материнской иммунной толерантности по отношению к полуаллогенному плоду. При инфекции и/или повреждении слизистой оболочки кишечника активно мигрирующие на поверхность кишечного эпителия нейтрофилы стимулируют реституцию эпителия и восстановление его барьерной функции. Рекрутированные в ротовую полость нейтрофилы регулируют количественный и качественный состав микробных сообществ оральных биопленок, отвечают за обеспечение здоровья пародонтальных структур. Являясь основным участником и регулятором заживления кожных ран на ранней стадии, стадии воспаления, нейтрофилы не только уничтожают возможных патогенов, но также участвуют в очищении раны от клеточного дебриса, генерируют цитокины, ферменты, ростовые факторы, влияющие на дальнейшие этапы процесса репарации. И апоптоз, и нетоз, являясь механизмами гибели нейтрофилов, вносят огромный вклад в процесс заживления ран. Однако дисрегуляция и нарушение баланса как апоптоза, так и нетоза могут приводить к негативным последствиям с формированием хронических, длительно незаживающих ран.
Ключевые слова
Об авторах
И. И. ДолгушинРоссия
Челябинск
Е. А. Мезенцева
Россия
Мезенцева Елена Анатольевна - кафедра Микробиологии, вирусологии, иммунологии и клинической лабораторной диагностики, доцент, SPIN-код автора: 3063-5739.
454092, Челябинск, ул. Воровского, 64, Тел.: 8 902 892-28-43
.
Список литературы
1. Долгушин И.И., Бухарин О.В. Нейтрофилы и гомеостаз. Екатеринбург: УрО РАН, 2001. 288 с.
2. Долгушин И.И., Мезенцева Е.А., Савочкина А.Ю., Кузнецова Е.К. Нейтрофил как «многофункциональное устройство» иммунной системы // Инфекция и иммунитет. 2019. Т. 9, № 1. С. 9—38. doi: 10.15789/2220-7619-2019-1-9-38 (In Russ.)
3. Нестерова И.В., Колесникова Н.В., Чудилова Г.А., Ломтатидзе Л.В., Ковалева С.В., Евглевский А.А. Нейтрофильные гранулоциты: новый взгляд на «старых игроков» на иммунологическом поле // Иммунология. 2015. Т. 36, № 4. С. 257— 265.
4. Нестерова И.В., Колесникова Н.В., Чудилова Г.А., Ломтатидзе Л.В., Ковалева С.В., Евглевский А.А., Нгуен Т.З.Л. Новый взгляд на нейтрофильные гранулоциты: переосмысление старых догм. Часть 1 // Инфекция и иммунитет. 2017. Т. 7, № 3. C. 219-230. 10.15789/2220-7619-2017-3-219-230 (In Russ.)
5. Нестерова И.В., Колесникова Н.В., Чудилова Г.А., Ломтатидзе Л.В., Ковалева С.В., Евглевский А.А., Нгуен Т.З.Л. Новый взгляд на нейтрофильные гранулоциты: переосмысление старых догм. Часть 2 // Инфекция и иммунитет. 2018. Т. 8, № 1. C. 7-18. doi: 10.15789/2220-7619-2018-1-7-18 (In Russ.)
6. Нефедова Н.А., Харлова О.А., Данилова Н.В., Мальков П.Г., Гайфуллин Н.М. Маркеры ангиогенеза при опухолевом росте // Архив патологии. 2016. Т. 78, № 2. С. 55-63. doi: 10.17116/patol201678255- 62 (In Russ.)
7. Хмель И.А., Белик А.С., Зайцева Ю.В., Данилова Н.Н. Quorum sensing и коммуникация бактерий // Вестник Московского университета. Серия 16: Биология. 2008. № 1. С. 28-35.
8. Цепколенко А.В. Иммунная система и регенеративный потенциал кожи // Дерматолопя та венеролопя. 2017. № 3 (77). С. 27-37.
9. Abdallah F., Mijouin L., Pichon C. Skin immune landscape: inside and outside the organism. MediatorsInflamm, 2017, vol. 2017, Article ID 5095293,17pages. doi: 10.1155/2017/5095293
10. Adrover J.M., Nicolas-Avila J.A., Hidalgo A. Aging: a temporal dimension for neutrophils. Trends Immunol., 2016, vol. 37, iss. 5, pp. 334-345. doi: 10.1016/j.it.2016.03.005
11. Barker H., Aaltonen M., Pan P., Vahatupa M., Kaipiainen P., May U., Prince S., Uusitalo-Jarvinen H., Waheed A., Pastorekova S., Sly W.S., Parkkila S., Jarvinen T.A. Role of carbonic anhydrases in skin wound healing. Exp. Mol. Med., 2017, vol. 49, iss. 5: e334. doi: 10.1038/emm.2017.60
12. Barletta K.E., Cagnina R.E., Wallace K.L., Ramos S.I., Mehrad B., Linden J. Leukocyte compartments in the mouse lung: distinguishing between marginated, interstitial, and alveolar cells in response to injury. J. Immunol. Methods, 2012, vol. 375, iss. 1-2, pp. 100-110. doi: 10.1016/j.jim.2011.09.013
13. Bekeschus S., Lackmann J.W., Gumbel D., Napp M., Schmidt A., Wende K. A neutrophil proteomic signature in surgical trauma wounds. Int. J. Mol. Sci., 2018, vol. 19, iss. 3: 761. doi: 10.3390/ijms19030761
14. Bekkering S., Torensma R. Another look at the life of a neutrophil. World J. Hematol., 2013, vol. 2, iss. 2, pp. 44-58. doi: 10.5315/wjh.v2.i2.44
15. Bennewitz M.F., Watkins S.C., Sundd P. Quantitative intravital two-photon excitation microscopy reveals absence of pulmonary vaso-occlusion in unchallenged Sickle Cell Disease mice. Intravital, 2014, vol. 3, iss. 2: e29748. doi: 10.4161/intv.29748
16. Bernardini G., Ribatti D., Spinetti G., Morbidelli L., Ziche M., Santoni A., Capogrossi M.C., Napolitano M. Analysis of the role of chemokines in angiogenesis. J. Immunol. Methods, 2003, vol. 273, iss. 1-2, pp. 83-101. doi: 10.1016/S0022-1759(02)00420-9
17. Blasi F., Carmeliet P. uPAR: a versatile signalling orchestrator. Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 2002, vol. 3, pp. 932-943. doi: 10.1038/nrm977
18. Borregaard N. Neutrophils, from marrow to microbes. Immunity, 2010, vol. 33, iss. 5, pp. 657-670. doi: 10.1016/j.immu-ni.2010.11.011
19. Bos J.D., Kapsenberg M.L. The skin immune system its cellular constituents and their interactions. Immunol. Today, 1986, vol. 7, iss. 7-8, pp. 235-240. doi: 10.1016/0167-5699(86)90111-8
20. Bratton D.L., Henson P.M. Neutrophil clearance: when the party is over, clean-up begins. Trends Immunol., 2011, vol. 32, iss. 8, pp. 350-357. doi: 10.1016/j.it.2011.04.009
21. Brinkmann V., Reichard U., Goosmann C., Fauler B., Uhlemann Y., Weiss D.S., Weinrauch Y., Zychlinsky A. Neutrophil extracellular traps kill bacteria. Science, 2004, vol. 303, iss. 5663, pp. 1532-1535. doi: 10.1126/science.1092385
22. Brownlee M. Biochemistry and molecular cell biology of diabetic complications. Nature, 2001, vol. 414, iss. 6865, pp. 813-820. doi: 10.1038/414813a
23. Casanova-Acebes M., Nicolas-Avila J.A., Li J.L., Garcia-Silva S., Balachander A., Rubio-Ponce A., Weiss L.A., Adrover J.M., Burrows K., A-Gonzalez N., Ballesteros I., Devi S., Quintana J.A., Crainiciuc G., Leiva M., Gunzer M., Weber C., Nagasawa T., Soehnlein O., Merad M., Mortha A., Ng L.G., Peinado H., Hidalgo A. Neutrophils instruct homeostatic and pathological states in naive tiss. J. Exp. Med, 2018, vol. 215, no. 11, pp. 2778-2795. doi: 10.1084/jem.20181468
24. Casanova-Acebes M., Pitaval C., Weiss L.A., Nombela-Arrieta C., Chevre R., A-Gonzalez N., Kunisaki Y., Zhang D., van Rooijen N., Silberstein L.E., Weber C., Nagasawa T., Frenette P.S., Castrillo A., Hidalgo A. Rhythmic modulation of the hematopoietic niche through neutrophil clearance. Cell, 2013, vol. 153, iss. 5, pp. 1025-1035. doi: 10.1016/j.cell.2013.04.040
25. Christoffersson G., Phillipson M. The neutrophil: one cell on many missions or many cells with different agendas? Cell Tissue Res, 2018, vol. 371, iss. 3, pp. 415-423. doi: 10.1007/s00441-017-2780-z
26. Darby I.A., Bisucci T., Hewitson T.D., MacLellan D.G. Apoptosis is increased in a model of diabetes-impaired wound healing in genetically diabetic mice. Int. J. Biochem. Cell Biol., 1997, vol. 29, iss. 1, pp. 191-200. doi: 10.1016/S1357-2725(96)00131-8
27. De Filippo K., Rankin S.M. CXCR4, the master regulator of neutrophil trafficking in homeostasis and disease. Eur. J. Clin. Invest., 2018, vol. 48, iss. 52, special iss.: Neutrophils: e12949. doi: 10.1111/eci.12949
28. Delgado-Rizo V., Martfnez-Guzman M.A., Iniguez-Gutierrez L., Garcia-Orozco A., Alvarado-Navarro A., Fafutis-Morris M. Neutrophil extracellular traps and its implications in inflammation: an overview. Front. Immunol., 2017, vol. 8: 81. doi: 10.3389/fimmu.2017.00081
29. Devi S., Wang Y., Chew W.K., Lima R., A-Gonzalez N., Mattar C.N., Chong S.Z., Schlitzer A., Bakocevic N., Chew S., Keeble J.L., Goh C.C., Li J.L., Evrard M., Malleret B., Larbi A., Renia L., Haniffa M., Tan S.M., Chan J.K., Balabanian K., Nagasawa T., Bachelerie F., Hidalgo A., Ginhoux F., Kubes P., Ng L.G. Neutrophil mobilization via plerixafor-mediated CXCR4 inhibition arises from lung demargination and blockade of neutrophil homing to the bone marrow. J. Exp. Med., 2013, vol. 210, no. 11, pp. 2321-2336. doi: 10.1084/jem.20130056
30. Diegelmann R.F. Excessive neutrophils characterize chronic pressure ulcers. Wound Repair Regen., 2003, vol. 11, iss. 6, pp. 490495. doi: 10.1046/j.1524-475X.2003.11617.x
31. Doerschuk C.M. Mechanisms of leukocyte sequestration in inflamed lungs. Microcirculation, 2001, vol. 8, iss. 2, pp. 71-88. doi: 10.1111/j.1549- 8719.2001. tb00159.x
32. Doerschuk C.M., Beyers N., Coxson H.O., Wiggs B., Hogg J.C. Comparison of neutrophil and capillary diameters and their relation to neutrophil sequestration in the lung. J. Appl. Physiol., 1993, vol. 74, iss. 6,pp. 3040-3045. doi: 10.1152/jappl.1993.74.6.3040
33. Eash K.J., Means J.M., White D.W., Link D.C. CXCR4 is a key regulator of neutrophil release from the bone marrow under basal and stress granulopoiesis conditions. Blood, 2009, vol. 113, iss. 19,pp. 4711-4719. doi: 10.1182/blood-2008-09-177287
34. Eash K.J., Greenbaum A.M., Gopalan P.K., Link D.C. CXCR2 and CXCR4 antagonistically regulate neutrophil trafficking from murine bone marrow. J. Clin. Invest., 2010, vol. 120, iss. 7, pp. 2423-2431. doi: 10.1172/JCI41649
35. Eckert J.W., Abramson S.L., Starke J., Brandt M.L. The surgical implications of chronic granulomatous disease. Am. J. Surg, 1995, vol. 169, iss. 3, pp. 320-323. doi: 10.1016/S0002-9610(99)80167-6
36. Ella K., Csepanyi-Komi R., Kaldi K. Circadian regulation of human peripheral neutrophils. Brain Behav. Immun., 2016, vol. 57, pp. 209-221. doi: 10.1016/j.bbi.2016.04.016
37. Ella K., Mocsai A., Kaldi K. Circadian regulation of neutrophils: control by a cell-autonomous clock or systemic factors? Eur. J. Clin. Invest., 2018, vol. 48, iss. 52, special iss.: Neutrophils: e12965. doi: 10.1111/eci.12965
38. Ellis S., Lin E.J., Tartar D. Immunology of wound healing. Curr. Dermatol. Rep., 2018, vol. 7, iss. 4, pp. 350—358. doi: 10.1007/s13671-018-0234-9
39. Evans E., Kukan B. Passive material behavior of granulocytes based on large deformation and recovery after deformation tests. Blood, 1984, vol. 64, iss. 5, pp. 1028-1035.
40. Evans E., Yeung A. Apparent viscosity and cortical tension of blood granulocytes determined by micropipet aspiration. Biophys. J., 1989, vol. 56, iss. 1, pp. 151-160. doi: 10.1016/S0006-3495(89)82660-8
41. Fadini G.P., Menegazzo L., Rigato M., Scattolini V., Poncina N., Bruttocao A., Ciciliot S., Mammano F., Ciubotaru C.D., Brocco E., Marescotti M.C., Cappellari R., Arrigoni G., Millioni R., Vigili de Kreutzenberg S., Albiero M., Avogaro A. NETosis delays diabetic wound healing in mice and humans. Diabetes, 2016, vol. 65, iss. 4,pp. 1061-1071. doi: 10.2337/db15-0863
42. Fadok V.A., Bratton D.L., Konowal A., Freed P.W., Westcott J.Y., Henson P.M. Macrophages that have ingested apoptotic cells in vitro inhibit proinflammatory cytokine production through autocrine/paracrine mechanisms involving TGF-beta, PGE2, and PAF. J. Clin. Invest., 1998, vol. 101, iss. 4, pp. 890-898. doi: 10.1172/jci1112
43. Fraser J.A., Kemp S., Young L., Ross M., Prach M., Hutchison G.R., Malone E. Silver nanoparticles promote the emergence of heterogeneic human neutrophil sub-populations. Sci. Rep., 2018, vol. 8: 7506. doi: 10.1038/s41598-018-25854-2
44. Gabriele S., Benoliel A.M., Bongrand P., Theodoly O. Microfluidic investigation reveals distinct roles for actin cytoskeleton and myosin II activity in capillary leukocyte trafficking. Biophys. J., 2009, vol. 96, iss. 10,pp. 4308-4318. doi: 10.1016/j.bpj.2009.02.037
45. Garley M., Jablonska E. Heterogeneity among neutrophils. Arch. Immunol. Ther. Exp., 2018, vol. 66, iss. 1, pp. 21-30. doi: 10.1007/s00005-017-0476-4
46. Gebb S.A., Graham J.A., Hanger C.C., Godbey P.S., Capen R.L., Doerschuk C.M., Wagner W.W. Jr. Sites of leukocyte sequestration in the pulmonary microcirculation. J. Appl. Physiol., 1995, vol. 79, iss. 2, pp. 493-497. doi: 10.1152/jappl.1995.79.2.493
47. Gillitzer R., Goebeler M. Chemokines in cutaneous wound healing. J. Leukoc. Biol., 2001, vol. 69, iss. 4,pp. 513-521. doi: 10.1189/jib. 69.4.513
48. Hajishengallis E., Hajishengallis G. Neutrophil homeostasis and periodontal health in children and adults. J. Dent. Res., 2014, vol. 93, iss. 3, pp. 231-237. doi: 10.1177/0022034513507956
49. Hinz B., Mastrangelo D., Iselin C.E., Chaponnier C., Gabbiani G. Mechanical tension controls granulation tissue contractile activity and myofibroblast differentiation. Am. J. Pathol., 2001, vol. 159, iss. 3, pp. 1009-1020. doi: 10.1016/S0002-9440(10)61776-2
50. Hirschfeld J. Dynamic interactions of neutrophils and biofilms. J. Oral Microbiol., 2014, vol. 6:26102. doi: 10.3402/jom.v6.26102
51. Holm A., Vikstrom E. Quorum sensing communication between bacteria and human cells: signals, targets, and functions. Front. Plant Sci,, 2014, vol. 5, article 309. doi: 10.3389%2Ffpls.2014.00309
52. Hong C.W. Current understanding in neutrophil differentiation and heterogeneity. Immune Netw., 2017, vol. 17, iss. 5, pp. 298306. doi: 10.4110/in.2017.17.5.298
53. Huang Y., Doerschuk C.M., Kamm R.D. Computational modeling of RBC and neutrophil transit through the pulmonary capillaries. J. Appl. Physiol., 2001, vol. 90, iss. 2, pp. 545-564. doi: 10.1152/jappl.2001.90.2.545
54. Irie Y., Parsek M.R. Quorum sensing and microbial biofilms. Cur. Top. Microbiol. Immunol., 2008, vol. 322, pp. 67-84. doi: 10.1007/978-3-540-75418-3 4
55. James G.A., Swogger E., Wolcott R., Pulcini Ed., Secor P., Sestrich J., Costerton J.W., Stewart P.S. Biofilms in chronic wounds. Wound Repair Regen., 2008, vol. 16, iss. 1, pp. 37-44. doi: 10.1111/j.1524-475X.2007.00321.x
56. Johnson T.R., Gomez B.I., McIntyre M.K., Dubick M.A., Christy R.J., Nicholson S.E., Burmeister D.M. The cutaneous mi-crobiome and wounds: new molecular targets to promote wound healing. Int. J. Mol. Sci., 2018, vol. 19, iss. 9:2699. doi: 10.3390/ijms19092699
57. Karlsson T., Musse F., Magnusson K.E., Vikstrom E. N-acylhomoserine lactones are potent neutrophil chemoattractants that act via calcium mobilization and actin remodeling. J. Leukoc. Biol., 2012, vol. 91, iss. 1, pp. 15-26. doi: 10.1189/jlb.0111034
58. Khanna S., Biswas S., Shang Y., Collard E., Azad A., Kauh C., Bhasker V., Gordillo G.M., Sen C.K., Roy S. Macrophage dysfunction impairs resolution of inflammation in the wounds of diabetic mice. PLoS One, 2010, vol. 5, iss. 3: e9539. doi: 10.1371/journal.pone.0009539
59. Kohler A., De Filippo K., Hasenberg M., van den Brandt C., Nye E., Hosking M.P., Lane T.E., Mann L., Ransohoff R.M., Hauser A.E., Winter O., Schraven B., Geiger H., Hogg N., Gunzer M. G-CSF-mediated thrombopoietin release triggers neutrophil motility and mobilization from bone marrow via induction of CXCR2 ligands. Blood, 2011, vol. 117, iss. 16, pp. 4349-4357. doi: 10.1182/blood-2010-09-308387
60. Kolaczkowska E., Kubes P. Neutrophil recruitment and function in health and inflammation. Nat. Rev. Immunol., 2013, vol. 13, pp. 159-175. doi: 10.1038/nri3399
61. Kovtun A., Messerer D.A.C., Scharffetter-Kochanek K., Huber-Lang M., Ignatius A. Neutrophils in tissue trauma of the skin, bone, and lung: two sides of the same coin. J. Immunol. Res., 2018, vol. 2018: 8173983. doi: 10.1155/2018/8173983
62. Kreisel D., Nava R.G., Li W., Zinselmeyer B.H., Wang B., Lai J., Pless R., Gelman A.E., Krupnick A.S., Miller M.J. In vivo two-photon imaging reveals monocyte-dependent neutrophil extravasation during pulmonary inflammation. PNAS, 2010, vol. 107, no. 42, pp. 18073-18078. doi: 10.1073/pnas.1008737107
63. Kruger P., Saffarzadeh M., Weber A.N., Rieber N., Radsak M., von Bernuth H., Benarafa C., Roos D., Skokowa J., Hartl D. Neutrophils: between host defence, immune modulation, and tissue injury. PLoS Pathog, 2015, vol. 11, iss. 3: e1004651. doi: 10.1371/journal.ppat.1004651
64. Kubes P. The enigmatic neutrophil: what we do not know. Cell Tissue Res., 2018, vol. 371, iss. 3, pp. 399-406. doi: 10.1053/j.gastro.2015.10.027
65. Kume A., Dinauer M.C. Gene therapy for chronic granulomatous disease. J. Lab. Clin. Med., 2000, vol. 135, iss. 2, pp. 122-128. doi: 10.1067/mlc.2000.104458
66. Lahoz-Beneytez J., Elemans M., Zhang Y., Ahmed R., Salam A., Block M., Niederalt C., Asquith B., Macallan D. Human neutrophil kinetics: modeling of stable isotope labeling data supports short blood neutrophil half-lives. Blood, 2016, vol. 127, iss. 26, pp. 3431-3438. doi: 10.1182/blood-2016-03-700336
67. Landen N.X., Li D., Stahle M. Transition from inflammation to proliferation: a critical step during wound healing. Cell. Mol. Life Sci., 2016, vol. 73, iss. 20,pp. 3861-3885. doi: 10.1007/s00018-016-2268-0
68. Larouche J., Sheoran S., Maruyama K., Martino M.M. Immune regulation of skin wound healing: mechanisms and novel therapeutic targets. Adv. Wound Care, 2018, vol. 7, no. 7, pp. 209-231. doi: 10.1089/wound.2017.0761
69. Lee J.S., Donahoe M.P. Hematologic abnormalities and acute lung syndromes. Springer International Publishing Switzerland, 2017. 265p. doi: 10.1007/978-3-319-41912-1
70. Lekstrom-Himes J.A., Gallin J.I. Immunodeficiency diseases caused by defects in phagocytes. N. Engl. J. Med., 2000, vol. 343, iss. 23, pp. 1703-1714. doi: 10.1056/NEJM200012073432307
71. Li L., Zhang Y., Qiao J., Yang J.J., Liu Z.R. Pyruvate kinase M2 in blood circulation facilitates tumor growth by promoting angiogenesis. J. Biol. Chem., 2014, vol. 289, no. 37, pp. 25812-25821. doi: 10.1074/jbc.M114.576934
72. Looney M.R., Thornton E.E., Sen D., Lamm W.J., Glenny R.W., Krummel M.F. Stabilized imaging of immune surveillance in the mouse lung. Nat. Methods., 2011, vol. 8, iss. 1, pp. 91-96. doi: 10.1038/nmeth.1543
73. Luo B., Wang J., Liu Z., Shen Z., Shi R., Liu Y.Q., Liu Y., Jiang M., Wu Y., Zhang Z. Phagocyte respiratory burst activates macrophage erythropoietin signalling to promote acute inflammation resolution. Nat. Commun., 2016, vol. 7:12177. doi: 10.1038/ncomms12177
74. Manda A., Pruchniak M.P., Arazna M., Demkow U.A. Neutrophil extracellular traps in physiology and pathology. Cent. Eur. J. Immunol., 2014, vol. 39, iss. 1, pp. 116-121. doi: 10.5114/ceji.2014.42136
75. Mann E.R., Smith K.M., Bernardo D., Al-Hassi H.O., Knight S.C., Hart A.L. Review: Skin and the immune system. J. Clin. Exp. Dermatol. Res, 2012, S2: 003. doi: 10.4172/2155-9554.S2-003
76. McDaniel J.C., Roy S., Wilgus T.A. Neutrophil activity in chronic venous leg ulcers — a target for therapy? Wound Repair Regen., 2013, vol. 21, iss. 3, pp. 339-351. doi: 10.1111/wrr.12036
77. Mercier F.E., Ragu C., Scadden D.T. The bone marrow at the crossroads ofblood and immunity. Nat. Rev. Immunol., 2011, vol. 12, iss. 1, pp. 49- 60. doi: 10.1038/nri3132
78. Meyle E., Stroh P., Gunther F., Hoppy-Tichy T., Wagner C., Hansch G.M. Destruction of bacterial biofilms by polymorphonuclear neutrophils: relative contribution of phagocytosis, DNA release, and degranulation. Int. J. Artif Organs., 2010, vol. 33, iss. 9, pp. 608-620. doi: 10.1177/039139881003300906
79. Midgley A.C., Rogers M., Hallett M.B., Clayton A., Bowen T., Phillips A.O., Steadman R. Transforming growth factor-be-ta1 (TGF-beta1)-stimulated fibroblast to myofibroblast differentiation is mediated by hyaluronan (HA)-facilitated epidermal growth factor receptor (EGFR) and CD44 co-localization in lipid rafts. J. Biol. Chem., 2013, vol. 288, no. 21, pp. 14824-14838. doi: 10.1074/jbc.M113.451336
80. Moir E., Booth N.A., Bennett B., Robbie L.A. Polymorphonuclear leucocytes mediate endogenous thrombus lysis via a u-PA-dependent mechanism. Br. J. Haematol., 2001, vol. 113, iss. 1, pp. 72-80. doi: 10.1046/j.1365-2141.2001.02696.x
81. Moor A.N., Vachon D.J., Gould L.J. Proteolytic activity in wound fluids and tiss. derived from chronic venous leg ulcers. Wound Repair Regen, 2009, vol. 17, iss. 6, pp. 832-839. doi: 10.1111/j.1524-475X.2009.00547.x
82. Mustoe T. Understanding chronic wounds: A unifying hypothesis on their pathogenesis and implications for therapy. Am. J. Surg, 2004, vol. 187, iss. 5, suppl. 1, pp. S65-S70. doi: 10.1016/S0002-9610(03)00306-4
83. Nathan C. Neutrophils and immunity: challenges and opportunities. Nat. Rev. Immunol., 2006, vol. 6, iss. 3, pp. 173-182. doi: 10.1038/nri1785
84. Nestle F.O., Di Meglio P., Qin J.Z., Nickoloff B.J. Skin immune sentinels in health and disease. Nat. Rev. Immunol, 2009, vol. 9, iss. 10, pp. 679-691. doi: 10.1038/nri2622
85. Nicolas-Avila J.A., Adrover J.M., Hidalgo A. Neutrophils in homeostasis, immunity, and cancer. Immunity, 2017, vol. 46, iss. 1, pp. 15-28. doi: 10.1016/j.immuni.2016.12.012
86. Omar A., Wright J.B., Schultz G., Burrell R., Nadworny P. Microbial biofilms and chronic wounds. Microorganisms, 2017, vol. 5, iss. 1: 9, 15 pages. doi: 10.3390/microorganisms5010009
87. Ortmann W., Kolaczkowska E. Age is the work of art? Impact of neutrophil and organism age on neutrophil extracellular trap formation. Cell Tissue Res, 2018, vol. 371, iss. 3, pp. 473-488. doi: 10.1007/s00441-017-2751-4
88. Patel B.V., Tatham K.C., Wilson M.R., O’Dea K.P., Takata M. In vivo compartmental analysis of leukocytes in mouse lungs. Am. J. Physiol. Lung Cell. Mol. Physiol., 2015, vol. 309, iss. 7, pp. L639-L652. doi: 10.1152/ajplung.00140.2015
89. Perobelli S.M., Galvani R.G., Gon^alves-Silva T., Xavier C.R., Nobrega A., Bonomo A. Plasticity of neutrophils reveals modulatory capacity. Brag. J. Med. Biol. Res, 2015, vol. 48, no. 8, pp. 665-675. doi: 10.1590/1414-431X20154524
90. Pillay J., den Braber I., Vrisekoop N., Kwast L.M., de Boer R.J., Borghans J.A., Tesselaar K., Koenderman L. In vivo labeling with 2H2O reveals a human neutrophil lifespan of 5.4 days. Blood, 2010, vol. 116, iss. 4,pp. 625-627. doi: 10.1182/blood-2010-01-259028
91. Qing C. The molecular biology in wound healing & non-healing wound. Chin. J. Traumatol., 2017, vol. 20, iss. 4, pp. 189-193. doi: 10.1016/j.cjtee.2017.06.001
92. Rhee S.G. Redox signaling: hydrogen peroxide as intracellular messenger. Exp. Mol. Med., 1999, vol. 31, pp. 53-59. doi: 10.1038/emm.1999.9
93. Ridiandries A., Tan J.T.M., Bursill C.A. The role of chemokines in wound healing. Int. J. Mol. Sci, 2018, vol. 19, iss. 10: 3217. doi: 10.3390/ijms19103217
94. Robbins P.B., Lin Q., Goodnough J.B., Tian H., Chen X., Khavari P.A. In vivo restoration of laminin 5 beta 3 expression and function in junctional epidermolysis bullosa. PNAS, 2001, vol. 98, iss. 9, pp. 5193-5198. doi: 10.1073/pnas.091484998
95. Rosales C. Neutrophil: a cell with many roles in inflammation or several cell types? Front. Physiol., 2018, vol. 9:113. doi: 10.3389/fphys.2018.00113
96. Rossaint J., Zarbock A. Tissue-specific neutrophil recruitment into the lung, liver, and kidney. J. Innate Immun., 2013, vol. 5, no. 4, pp. 348-357. doi: 10.1159/000345943
97. Roy S., Khanna S., Nallu K., Hunt T.K., Sen C.K. Dermal wound healing is subject to redox control. Mol. Ther, 2006, vol. 13, iss. 1, pp. 211-220. doi: 10.1016/j.ymthe.2005.07.684
98. Scapini P., Cassatella M.A. Social networking of human neutrophils within the immune system. Blood, 2014, vol. 124, iss. 5, pp. 710-719. doi: 10.1182/blood-2014-03-453217
99. Sen C.K. The general case for redox control of wound repair. Wound Repair Regen., 2003, vol. 11, iss. 6, pp. 431-438. doi: 10.1046/j.1524-475X.2003.11607.x
100. Sen C.K. Wound healing essentials: let there be oxygen. Wound Repair Regen., 2009, vol. 17, iss. 1, pp. 1-18. doi: 10.1111/j.1524-475X.2008.00436.x
101. Sen C.K., Roy S. Redox signals in wound healing. Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj., 2008, vol. 1780, iss. 11, pp. 1348-1361. doi: 10.1016/j.bbagen.2008.01.006
102. Serhan C.N., Chiang N., Van Dyke T.E. Resolving inflammation: dual anti-inflammatory and pro-resolution lipid mediators. Nat. Rev. Immunol, 2008, vol. 8, iss. 5, pp. 349-361. doi: 10.1038/nri2294
103. Silvestre-Roig C., Hidalgo A., Soehnlein O. Neutrophil heterogeneity: implications for homeostasis and pathogenesis. Blood, 2016, vol. 127, iss. 18, pp. 2173-81. doi: 10.1182/blood-2016-01-688887
104. Sorensen O.E., Cowland J.B., Theilgaard-Monch K., Liu L., Ganz T., Borregaard N. Wound healing and expression of antimicrobial peptides/polypeptides in human keratinocytes, a consequence of common growth factors. J. Immunol., 2003, vol. 170, iss. 11, pp. 5583-5589. doi: 10.4049/jimmunol.170.11.5583
105. Stark M.A., Huo Y., Burcin T.L., Morris M.A., Olson T.S., Ley K. Phagocytosis of apoptotic neutrophils regulates granulopoiesis via IL-23 and IL-17. Immunity, 2005, vol. 22, iss. 3, pp. 285-294. doi: 10.1016/j.immuni.2005.01.011
106. Summers C., Rankin S.M., Condliffe A.M., Singh N., Peters A.M., Chilvers E.R. Neutrophil kinetics in health and disease. Trends Immunol, 2010, vol. 31, iss. 8, pp. 318-324. doi: 10.1016/j.it.2010.05.006
107. Summers C., Singh N.R., White J.F., Mackenzie I.M., Johnston A., Solanki C., Balan K.K., Peters A.M., Chilvers E.R. Pulmonary retention of primed neutrophils: a novel protective host response, which is impaired in the acute respiratory distress syndrome. Thorax, 2014, vol. 69, iss. 7, pp. 623-629. doi: 10.1136/thoraxjnl-2013-204742
108. Tak T., Tesselaar K., Pillay J., Borghans J.A., Koenderman L. What’s your age again? Determination of human neutrophil halflives revisited. J. Leukoc. Biol., 2013, vol. 94, iss. 4, pp. 595- 601. doi: 10.1189/jlb.1112571
109. Tamassia N., Bianchetto-Aguilera F., Arruda-Silva F., Gardiman E., Gasperini S., Calzetti F., Cassatella M.A. Cytokine production by human neutrophils: revisiting the “dark side of the moon”. Eur. J. Clin. Invest., 2018, vol. 48, iss. 52, Special Issue: Neutrophils: e12952. doi: 10.1111/eci.12952
110. Theilgaard-Monch K., Knudsen S., Follin P., Borregaard N. The transcriptional activation program of human neutrophils in skin lesions supports their important role in wound healing. J. Immunol., 2004, vol. 172, iss. 12, pp. 7684-7693. doi: 10.4049/jimmu-nol.172.12.7684
111. Thomson C.H. Biofilms: Do they affect wound healing? Int. Wound J., 2011, vol. 8, iss. 1, pp. 63-67. doi: 10.1111/j.1742-481X.2010.00749.x
112. Thornton R.B., Wiertsema S.P., Kirkham L.A., Rigby P.J., Vijayasekaran S., Coates H.L., Richmond P.C. Neutrophil extracellular traps and bacterial biofilms in middle ear effusion of children with recurrent acute otitis media — a potential treatment target. PLoS One, 2013, vol. 8, iss. 2: e53837. doi: 10.1371/journal.pone.0053837
113. Uhl B., Vadlau Y., Zuchtriegel G., Nekolla K., Sharaf K., Gaertner F., Massberg S., Krombach F., Reichel C.A. Aged neutrophils contribute to the first line of defense in the acute inflammatory response. Blood, 2016, vol. 128, iss. 19, pp. 2327-2337. doi: 10.1182/blood-2016-05-718999
114. Von Vietinghoff S., Ley K. Homeostatic regulation of blood neutrophil counts. J. Immunol., 2008, vol. 181, iss. 8, pp. 5183-5188. doi: 10.4049/jimmunol.181.8.5183
115. Wang J. Neutrophils in tissue injury and repair. Cell Tissue Res., 2018, vol. 371, iss. 3, pp. 531-539. doi: 10.1007/s00441-017-2785-7
116. Wang J., Hossain M., Thanabalasuriar A., Gunzer M., Meininger C., Kubes P. Visualizing the function and fate of neutrophils in sterile injury and repair. Science, 2017, vol. 358, iss. 6359, pp. 111-116. doi: 10.1126/science.aam9690
117. Widgerow A.D. Cellular resolution of inflammation — catabasis. Wound Repair Regen., 2012, vol. 20, iss. 1, pp. 2-7. doi: 10.1111/j.1524-475X.2011.00754.x
118. Wilgus T.A., Roy S., McDaniel J.C. Neutrophils and wound repair: positive actions and negative reactions. Adv. Wound Care, 2013, vol. 2, no. 7, pp. 379-388. doi: 10.1089/wound.2012.0383
119. Wilkes M.C., Mitchell H., Penheiter S.G., Dore J.J., Suzuki K., Edens M., Sharma D.K., Pagano R.E., Leof E.B. Transforming growth factor-beta activation of phosphatidylinositol 3-kinase is independent of Smad2 and Smad3 and regulates fibroblast responses via p21-activated kinase-2. Cancer Res., 2005, vol. 65, iss. 22, pp. 10431-10440. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-05-1522
120. Wu Y.K., Cheng N.C., Cheng C.M. Biofilms in chronic wounds: pathogenesis and diagnosis. Trends Biotechnol., 2019, vol. 37, iss. 5,pp. 505-517. doi: 10.1016/j.tibtech.2018.10.011
121. Wu Y.S., Chen S.N. Apoptotic cell: linkage of inflammation and wound healing. Front. Pharmacol., 2014, vol. 5:1. doi: 10.3389/fphar.2014.00001
122. Yager D.R., Kulina R.A., Gilman L.A. Wound fluids: a window into the wound environment? Int. J. Low. Extrem. Wounds., 2007, vol. 6, iss. 4, pp. 262-272. doi: 10.1177/1534734607307035
123. Yipp B.G., Kim J.H., Lima R., Zbytnuik L.D., Petri B., Swanlund N., Ho M., Szeto V.G., Tak T., Koenderman L., Pickkers P., Tool A.T.J., Kuijpers T.W., van den Berg T.K., Looney M.R., Krummel M.F., Kubes P. The lung is a host defense niche for immediate neutrophil-mediated vascular protection. Sci. Immunol., 2017, vol. 2, iss. 10: eaam8929. doi: 10.1126/sciimmunol.aam8929
124. Yipp B.G., Kubes P. NETosis: how vital is it? Blood, 2013, vol. 122, iss. 16,pp. 2784-2794. doi: 10.1182/blood-2013-04-457671
125. Zhang D., Chen G., Manwani D., Mortha A., Xu C., Faith J.J., Burk R.D., Kunisaki Y., Jang J.E., Scheiermann C., Merad M., Frenette P.S. Neutrophil ageing is regulated by the microbiome. Nature, 2015, vol. 525, iss. 7570, pp. 528—532. doi: 10.1038/nature15367
126. Zhang Y. Functions of extracellular pyruvate kinase M2 in tissue repair and regeneration. Georgia State University, 2016. 155p.
127. Zhang Y., Li L., Liu Y., Liu Z.R. PKM2 released by neutrophils at wound site facilitates early wound healing by promoting angiogenesis. Wound Repair Regen., 2016, vol. 24, iss. 2, pp. 328—336. doi: 10.1111/wrr.12411
128. Zhao R., Liang H., Clarke E., Jackson C., Xue M. Inflammation in chronic wounds. Int. J. Mol. Sci., 2016, vol. 17, iss. 12: 2085. doi: 10.3390/ijms17122085
Для цитирования:
Долгушин И.И., Мезенцева Е.А. Нейтрофильные гранулоциты: участие в гомеостатических и репаративных процессах. Часть I. Инфекция и иммунитет. 2020;10(4):609-624. https://doi.org/10.15789/2220-7619-NGP-1257
For citation:
Dolgushin I.I., Mezentseva E.A. Neutrophil granulocytes: participation in homeostatic and reparative processes. Part I. Russian Journal of Infection and Immunity. 2020;10(4):609-624. (In Russ.) https://doi.org/10.15789/2220-7619-NGP-1257